Cómo llevar una dieta de mariposas venenosas sin sufrir un paro cardíaco

Las mariposas monarca (Danaus plexippus) y sus parientes cercanos se alimentan de las hojas de una serie de árboles conocidos como algodoncillos venenosos (Asclepias), gracias a una serie de mutaciones genéticas que bloquean los efectos de las toxinas de la planta mientras permiten que los venenos se acumulen en la oruga o en los insectos adultos como disuasorios para los depredadores hambrientos.

De acuerdo con los resultados publicados esta semana en la revista Current Biology, resulta que algunos de esos depredadores que comen insectos desarrollaron mutaciones similares para poder alimentarse de las monarcas sin riesgo para su salud y que la estrategia que siguieron fue similar a la de sus presas.

En el trabajo, liderado por investigadores de la Universidad de California, Berkeley y UC Riverside, se identifican varias mutaciones genéticas similares a las de las mariposas monarca en los genomas de cuatro organismos que se sabe que comen estos insectos: el picogrueso cabecinegro (Pheucticus melanocephalus), un ave migratoria que se alimenta de las mariposas en su hogar de hibernación en México;  el ratón ciervo (Peromyscus maniculatus), pariente cercano del ratón ciervo de orejas negras mexicano que se alimenta de mariposas que caen al suelo; una avispa diminuta que parasita los huevos de la monarca; y un nemátodo que parasita las larvas de insectos que se alimentan del algodoncillo.

Mutaciones en el mismo gen

Los cuatro organismos han desarrollado mutaciones en una o más copias de un gen para la bomba de sodio-potasio, las mismas mutaciones, de hecho, que estos investigadores mostraron hace dos años que eran críticas para la capacidad de la monarca de comer algodoncillo sin sucumbir a sus toxinas.

Los caballos y los seres humanos pueden morir de un paro cardíaco si consumen suficientes toxinas del algodoncillo

Las toxinas son glucósidos cardíacos que interfieren con esta bomba, lo que ayuda a activar los latidos del corazón y los nervios. Es tan importante en los seres humanos que utilizamos un tercio de toda la energía que generamos a partir de los alimentos para hacer funcionar la bomba. No es sorprendente, entonces, que cuando las toxinas lanzan una llave en la bomba, el corazón y otros órganos también se detienen. Incluso los caballos y los seres humanos pueden morir de un paro cardíaco si consumen suficientes toxinas del algodoncillo, y los grupos de cazadores-recolectores de África todavía utilizan como veneno para flechas.  

"Las toxinas ascienden en la cadena alimenticia desde las plantas, lo que los biólogos llaman el primer nivel trófico, hasta los insectos herbívoros, el segundo, y luego hasta los depredadores y parasitoides, un tercer nivel trófico", dijo el biólogo evolutivo Noah Whiteman, profesor de integración de la UC Berkeley biología y biología molecular y celular. "En respuesta, los depredadores y parasitoides han desarrollado resistencia a las toxinas en los mismos sitios que descubrimos que estaban cambiando en la monarca y, a veces, en los mismos aminoácidos. Esta podría ser la primera vez que se encuentran las mismas mutaciones de resistencia en el tercer y segundo nivel trófico que evolucionó en respuesta a este último alimentándose de plantas tóxicas".

"Las toxinas de las plantas provocaron cambios evolutivos en al menos tres niveles de la cadena alimentaria”

"Es notable que la evolución convergente se haya producido a nivel molecular en todos estos animales”, asegura Simon “Niels” Groen , profesor de UC Riverside y coautor del artículo "Las toxinas de las plantas provocaron cambios evolutivos en al menos tres niveles de la cadena alimentaria”.

Mariposas, pájaros y avispas

Desde la década de 1980, los biólogos saben que las monarcas y algunas otras mariposas, e incluso algunos escarabajos, pulgones y otros insectos, se han adaptado a alimentarse de plantas de algodoncillo y a almacenar las toxinas en sus cuerpos, incluso a través de la metamorfosis, para disuadir a los depredadores. En la última década, los genetistas rastrearon las mutaciones genéticas reales que permitieron esto, todas las cuales estaban en la bomba de sodio y permitieron que la bomba funcionara, a pesar de las toxinas. Whiteman especuló que los animales que se alimentan de mariposas también deben haber desarrollado mutaciones de resistencia. ¿Pero eran iguales

Cuando el año pasado se publicó el genoma del picogrueso cabecinegro, Whiteman y Groen inmediatamente buscaron y encontraron mutaciones en la bomba de sodio casi idénticas a las que evolucionaron en la monarca. Posteriormente, los investigadores ampliaron el estudio, escanearon genomas previamente secuenciados de otros animales que se alimentaban de monarcas y encontraron mutaciones similares.

El picogrueso cabecinegro es un residente de verano de California, migra a México y es conocido por devorar monarcas en los lugares donde pasan el invierno en las montañas del estado de Michoacán. Un estudio encontró que el picogrueso y otra ave, el oropéndola de lomo negro (Icterus abeillei), consumieron de cientos de miles a un millón de monarcas en un solo invierno.

Sin embargo, fue evidente por su comportamiento que las dos aves no eran igualmente resistentes a las toxinas del algodoncillo almacenadas en el cuerpo de la mariposa. Mientras que el picogrueso arrancaba las alas y consumía todo el abdomen, la oropéndola destripaba el abdomen después de quitar las alas a la mariposa y comía solo el interior. El exterior, o cutícula, tiene una mayor concentración de toxinas glucósidas cardíacas, al igual que las alas. Las oropéndolas también descartaron a las monarcas con niveles más altos de glucósidos cardíacos.

El nuevo estudio revela cómo el picogrueso puede tolerar las toxinas en la monarca: ha evolucionado mutaciones de un solo nucleótido en los genes de la bomba de sodio en dos de los mismos tres lugares donde las monarcas desarrollaron mutaciones que las convierten en el organismo más resistente a las enfermedades cardíacas del algodoncillo. Ninguna de las otras 150 aves paseriformes relacionadas con gorriones cuyos genomas se conocen tiene estas mutaciones en las dos copias más ampliamente expresadas del gen de la bomba de sodio. El genoma del oropéndola aún no se ha secuenciado.

Un misterio de 40 años

“Esto resuelve este misterio de hace 40 años, donde la biología estaba bastante bien desarrollada, pero simplemente no pudimos bajar al nivel más bajo de organización posible, el genoma, para ver cómo lo hacen los picogruesos", explica Whiteman. "Parece que, sorprendentemente, están desarrollando resistencia utilizando el mismo tipo de maquinaria en los mismos lugares del código genético que la monarca y los pulgones, los insectos y los escarabajos, que también se alimentan de algodoncillo”.

“Los depredadores están utilizando el mismo tipo de maquinaria en los mismos lugares del código genético"

Los biólogos encontraron que la avispa Trichogramma pretiosum también tiene dos mutaciones en el mismo lugar que la monarca en el gen de la bomba de sodio. El nemátodo Steinernema carpocapsae tiene cambios en las tres ubicaciones en el gen de la bomba de sodio que también evolucionó en la mariposa monarca, incluida la ubicación que confiere la mayor resistencia. Estos nemátodos se han encontrado en el suelo alrededor de las plantas de algodoncillo en Nueva York y pueden parasitar las larvas de los escarabajos que se alimentan de las raíces del algodoncillo y presumiblemente las larvas de otros insectos, incluidas las mariposas.

Por su parte, el ratón ciervo, un especialista en alimentación de mariposas monarca, tiene las tres mutaciones en sus copias más ampliamente expresadas del gen de la bomba de sodio que ya se conocían y no es sorprendente, según Whiteman. La rata y otros roedores tienen mutaciones en los genes de la bomba de sodio que les permiten resistir los glucósidos cardíacos y otras sustancias que serían tóxicas para otros mamíferos.

No está claro si existen adaptaciones adicionales que ayuden al picogrueso cabecinegra y a otros depredadores monarca como el ratón venado de orejas negras a lidiar con las toxinas, afirma Groen, quien planea explorar esta cuestión en estudios futuros. Whiteman sospecha que se encontrará que otros organismos en la cadena alimentaria que comienza con algodoncillo tienen mutaciones similares a las que se encuentran en la monarca.

"Supongo que hay otros parasitoides y depredadores que también han desarrollado mutaciones de resistencia que interactúan con las monarcas, y es solo cuestión de tiempo antes de que se descubran", asegura. "Sabemos que esta no es la única forma de desarrollar resistencia a los glucósidos cardíacos, pero parece ser la forma predominante: apuntar a esta bomba en particular”

Referencia: Convergent evolution of cardiacglycoside resistance in predators and parasites of milkweed herbivores (Current Biology)